Fabuła kontynuuje wątki przedstawione w Dreamfall: The Longest Journey. Gracz poznaje dalsze losy trzech światów – pełnej magii Arcadii, zdominowanego przez technikę Stark oraz tajemniczego Storytime, gdzie rodzą się wszystkie opowieści, a marzenia stają się ciałem. W Stark akcja rozpocznie się w roku 2220. Przedstawiona przez autorów wizja tych czasów nie należy do optymistycznych. Po wypuszczeniu przez firmę WatiCorp umożliwiającej świadome eksplorowanie snów technologii Dreamer społeczeństwo stanęło na skraju przepaści, gdyż coraz więcej ludzi preferuje świat marzeń od rzeczywistości. Nie najlepiej prezentuje się też sytuacja w Arcadii. Imperium Azadi żelazną ręką rządzi wschodnimi ziemiami, a jego armie opanowały również północne krainy z ich stolicą, czyli miastem Marcuria. Dreamfall Chapters stanowi zwieńczenie historii Zoe Castillo – pochodzącej ze Stark dziewczyny, która w snach potrafi podróżować do Arcadii. W późniejszych fragmentach kampanii możemy pokierować również mężczyzną imieniem Kian Alvane, który po wydarzeniach z poprzedniej części został skazany za zdradę Imperium Azadi i oczekuje w więzieniu na swoją egzekucję.